Первичная продукция симбиотических водорослей зооксантелл и ее распределение в организме герматипного коралла

Тип работы:
Диссертация
Предмет:
Гидробиология
Страниц:
248


Узнать стоимость

Детальная информация о работе

Выдержка из работы

Предмет и значимость исследования

Автотрофия герматипных кораллов многие годы остается предметом изучения биологической науки. Не^лреходящий интерес исследователей обусловлен большим вкладом автотрофной продукции кораллов в биологическую продукцию тропической зоны Мирового океана (Сорокин, 1990- Birkeland, 1997) и тем, что автотрофная функция реализуется в организме животного — колониального полипа и имеет решающее значение для роста колоний и формирования их сообществ -коралловых рифов (Achituv, Dubinsky, 1990а- Kuhlmann, 1995- Dubinsky, Stambler, 1996- Kinzie III, Buddemeier, 1996).

Автотрофами в герматипных кораллах выступают одноклеточные водоросли из динофлагеллят — зооксантеллы, населяющие ткани полипов. В стационарных условиях количество зооксантелл в полипах не меняется, хотя часть клеток постоянно делится (Dubinsky, Jokiel, 1994). В настоящее время установлено, что постоянная концентрация зооксантелл в кораллах поддерживается двумя способами: удалением растительных клеток из полипов без нарушения их целостности и поеданием животным растительных клеток с последующим выделением & quot-остатков"- или фрагментов в воду, окружающую коралл (Titlyanov et al., 1996- 1998- 2001а, b). Количественные соотношения между частотой деления клеток зооксантелл и интенсивностью их удаления из животной ткани исследованы недостаточно полно, чтобы считать вопрос о механизмах регулирования численности зооксантелл в кораллах окончательно решенным.

Взаимодействие животного и растительных клеток происходит преимущественно через обмен метаболитами. В настоящее время активно исследуются энергетические аспекты такого взаимодействия. Установлено, что ассимилированный в фотосинтезе углерод в виде 5 полисахаридов и липидов переходит к животному и в полной мере или частично обеспечивает его потребности в энергии (Muscatine et al., 1983- 1984). Определение количественного вклада автотрофии в обеспечение потребностей коралла в энергии требует знания интенсивности дыхания зооксантелл в теле полипа. До настоящего времени эту характеристику определяли только косвенными методами, через соотношение масс растительных клеток и животной ткани (Muscatine et al., 1981), которые вызывают ряд возражений и делают необходимым поиск новых, адекватных способов измерения скорости дыхания зооксантелл.

Количество автотрофной продукции, получаемое кораллами, зависит от световых условий их обитания. Изучение адаптации фотосинтеза кораллов к свету — еще одно направление в исследованиях экофизиологии симбиотических организмов, активно развивающееся в последние десятилетия (Veron, 1995- Титлянов, 1999). Установлено, что световые условия изменяют способность коралла поглощать и утилизировать падающую на него солнечную радиацию (Dubinsky et al., 1990- Dubinsky, 1992). Изменения в поглощении света кораллами происходят за счет изменения морфологии колоний (Титлянов и др., 1988) — вариаций содержания фотосинтетических пигментов в клетках зооксантелл и плотности клеток на поверхности колоний (Титлянов, 1999). Зависимость плотности зооксантелл от световых условий обитания кораллов противоречит широко распространенной гипотезе, предполагающей, что количество зооксантелл в полипах кораллов определяется исключительно количеством доступного азота (Cook et al., 1992- Falkowski et al., 1993). Требуются дополнительные исследования, чтобы согласовать эти точки зрения.

Фотосинтез зооксантелл может обеспечить герматипные кораллы энергией и органическими веществами, но содержание азота в веществах, транслоцируемых от зооксантелл к животному, недостаточно для роста полипов (Muscatine, 1990). Полагают, что гетеротрофное 6 питание кораллов выравнивает диспропорцию между потоками углерода и азота (McAuley, 1994- McAuley, Cook, 1994- Miller, 1995). В настоящее время не установлено, существует ли зависимость между хищничеством полипов и интенсивностью их фотосинтеза, и каков относительный вклад гетеро — и автотрофии в энергетику кораллов в естественных условиях обитания.

Цель и задачи

Цель настоящей работы состояла в выяснении закономерностей изменения фотосинтеза герматипных кораллов от света и режима питания.

Для ее достижения были поставлены следующие задачи:

1. Разработать метод измерения интенсивности дыхания зооксантелл в коралловом полипе, основанный на регистрации кислородного обмена фрагментов колоний, и изучить дыхание зооксантелл разными методами у кораллов, обитающих в различных световых условиях.

2. Количественно оценить значение инициируемых светом изменений соотношения и содержания фотосинтетических пигментов зооксантелл в распространении герматипных кораллов в глубину.

3. Описать и количественно оценить интенсивность потока углерода в фотосинтезе зооксантелл в условиях ограниченного количества доступного азота.

4. Изучить зависимость скорости фотосинтеза и дыхания кораллов, плотности зооксантелл в полипе и содержания фотосинтетических пигментов в растительных клетках от световых условий обитания и гетеротрофного питания колоний.

5. Исследовать хищничества коралловых полипов путем регистрации частоты их гетеротрофного питания при различной интенсивности фотосинтеза. 7

6. Исследовать регулирование численности зооксантелл в коралловом полипе через их деструкцию путем регистрации суточной динамики разрушения растительных клеток в ткани животного.

Научная новизна

Разработана новая методика определения скорости дыхания зооксантелл в нативных полипах, которая использована для сравнительного изучения вклада автотрофной продукции в энергетику кораллов, обитающих в различных световых условиях. Полученные данные значительно отличаются от предыдущих результатов, полученных с использованием косвенных методов.

Впервые теоретически проанализирована и количественно оценена роль световой адаптации пигментного аппарата зооксантелл в компенсации светового дефицита на большой глубине и определено ее экологическое значение. Показано, что световая адаптация увеличивает предельную глубину обитания герматипных кораллов на 8−17 м, в зависимости от прозрачности воды.

Впервые составлено уравнение, описывающее поток углерода в фотосинтезе зооксантелл при условии ограничения роста их популяции в коралле от недостатка азота. Анализ уравнения позволил количественно оценить влияние фактора света и концентрации азота на плотность зооксантелл и показать, что в формировании пула зооксантелл эти факторы равнозначны.

Теоретически проверена возможность локального перегрева клеток зооксантелл в ткани животного под воздействием повышенных температур и высоких уровней инсоляции. Выполненные расчеты показали, что возможен лишь незначительный разогрев зооксантелл, неспособный вызвать гибель кораллов.

Впервые в экспериментах получен значительный эффект в увеличении плотности популяции зооксантелл после кормления кораллов 8 зоопланктоном. Эти данные позволяют заключить, что метаболизм зооксантелл в полипах не лимитирован количеством азота.

Впервые получены экспериментальные данные по суточной динамике деления и разрушения клеток зооксантелл в ткани герматипных кораллов, и на их основании сделаны выводы о ведущей роли этого процесса в регулировании численности растительного симбионта в полипах.

Впервые экспериментально показано, что хищничество полипов не зависит от световых условий обитания коралла и предшествующего режима питания, а определяется исключительно доступностью объектов охоты. Частота утилизации полипом добытого при охоте зоопланктона находится в обратной зависимости от интенсивностей фотосинтеза и гетеротрофного питания.

Практическое значение работы

Настоящая работа отражает, в основном, современные экспериментальные данные и теоретические разработки по ряду направлений экологии и физиологии герматипных кораллов и содержит самый полный обзор новейших литературных сведений (299 источников) по фотоэнергетике кораллов со времени выхода монографии Ю. И. Сорокина (Экосистемы коралловых рифов. 1990).

Практическое значение выполненных исследований состоит в возможном их приложении к решению вопросов, связанных с восстановлением герматипных кораллов после потери зооксантелл (отбеливания) в результате природных катаклизмов, а также для выбора режимов содержания кораллов (световых условий и кормления) при их искусственном разведении и сохранении. Полученные знания по фотоэнергетике симбиотических зооксантелл, могут быть полезными для создания культур растительных клеток с высоким уровнем первичной продукции, синтеза и выделения полисахаридов. 9

Основные положения, выносимые на защиту

• Разработанный метод определения интенсивности дыхания зооксантелл в нативных кораллах и полученные с его использованием данные о более высокой, чем считалось ранее, величине дыхания растительных клеток в полипах.

• Количественные расчеты поглощения света зооксантеллами в естественных условиях обитания и заключение о ведущей роли каротиноида перидинина в распространении кораллов на глубину.

• Результаты экспериментов и теоретического анализа, доказывающие, что численность популяции зооксантелл в герматипных кораллах определяется сочетанием светового фактора и количеством доступного азота.

• Экспериментальные доказательства того, что полипы употребляют в пищу населяющих их зооксантелл и представление о ведущей роли этого процесса в регулировании плотности симбиотических водорослей в кораллах.

ТЕРМИНОЛОГИЯ И СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

Герматипные или рифообразующие кораллы.* Краткая, но емкая и точная характеристика кораллов по их функциональному значению для образования рифа дана в монографии Ю. И. Сорокина (1990): & laquo-К рифообразующим кораллам, которые первоначально называли еще герматипными (т.е. способными образовывать биогермы — биогенные карбонатные постройки), относят те их группы, которые образуют массивные, известковые скелеты. Это, прежде всего склерактинии и — принимаемые в настоящей работе термины при первом употреблении (как правило, в контексте их определения) подчеркнуты. Ниже по тексту они не выделены. Часть терминов будет определена ниже, некоторые уже встречались во введении.

10 гидрокораллы, а также два вида восьмилучевых кораллов. Все эти кораллы содержат в тканях своих полипов симбиотические водоросли зооксантеллы. Поэтому впоследствии герматипными кораллами стали называть кораллы, имеющие симбиотические водоросли в своих полипах в отличие от агерматипных кораллов, полипы которых не имеют зооксантелл& raquo- (стр. 277−278).

Герматипные кораллы по отношению к населяющим их водорослям выступают хозяином, что нашло отражение и в терминологии: животное-хозяин, ткань хозяина, или просто хозяин. Хотя одноклеточные водоросли из динофлагеллят, населяющие герматипные кораллы, по современным представлениям принадлежат к нескольким видам, внутри которых также различают экотипы (Rowan, Powers, 1991), они по прежнему имеют единое обобщенное название зооксантеллы и в большинстве исследований по прежнему обозначаются как вид Symbiodinium microadriaticum (Fredental). В настоящей работе автор следует этой традиции.

Часть клеток водорослей в теле животного делится. Хотя доля делящихся клеток невелика (не более 10% от их общего числа), численность водорослей в колонии кораллов должна бы со временем возрастать. В стационарных условиях в природе этого, однако, не происходит. Функционирует несколько механизмов, поддерживающих численность зооксантелл в кораллах на определенном уровне. С одной стороны, это значительная во времени (десятки часов) продолжительность процесса деления клетки зооксантелл в коралле или продолжительность цитокинеза. С другой стороны, — удаление растительных клеток из тела хозяина. При этом предполагается, что животное может выталкивать зооксантеллы из своей ткани, не нарушая их целостности — выброс клеток. Клетки водорослей могут разрушаться в теле хозяина и виде фрагментов выделяться из организма, что называется деструкцией или деградацией зооксантелл. Животное может

11 употреблять в пищу своего растительного симбионта. Последнее действие следовало бы назвать хищничеством (как это делается в некоторых англоязычных исследованиях — predation), если бы не растительная природа жертвы. Я буду называть это явление потреблением зооксантелл.

Вне зависимости от видовой принадлежности зооксантелл их физиологическое состояние в симбиозе с различными животными характеризуется несколькими общими признаками. Клетки лишены оболочки и характерного атрибута динофлагеллят — жгутиков. Роль клеточной стенки выполняет двухслойная цитоплазматическая мембрана толщиной около 200 мкм (Kawaguti, 1964). Отсутствие полноценной клеточной стенки, как считается, облегчает обмен зооксантелл и животного питательными веществами. При этом поток веществ от зооксантелл к хозяину, основу которого составляет ассимилированный в фотосинтезе углерод, и процесс его передачи называют транслокацией.

Зооксантеллы, населяющие колонию коралла, образуют популяцию, численность которой характеризуют плотностью (популяции): количество клеток водорослей, приходящееся на единицу поверхности колонии (как правило, в млн. на см2). Плотность популяции зооксантелл может отличаться у разных видов кораллов и в связи с местом их обитания и режимом питания (количеством органической пищи, получаемой полипом в виде взвешенных и растворенных органических веществ — ВОВ и РОВ соответственно).

Одним из факторов, определяющих первичную продукцию кораллов, выступает солнечная радиация с длиной волны в диапазоне 400−700 нм (фотосинтетически активная радиация — ФАР), в местах обитания колоний. Мерой ФАР принята интенсивность потока квантов света, получившая название Эйнштейн (моль квантов в секунду на кв. см поверхности). Реальная интенсивности ФАР лежит ниже 2500 мкЭ (интенсивность света на поверхности моря в тропиках в полдень). Как синонимы используются термины: освещенность- уровень освещенности- или уровень инсоляции.

Световые условия сильно разнятся в зависимости от глубины, оптических свойств воды, времени года и ряда других параметров среды. Кораллы приспосабливаются к действующему свету. Приспособление или адаптация кораллов к свету, помимо самого факта существования колоний, проявляется в изменении плотности зооксантелл, составе и содержании фотосинтетических пигментов- хлорофилла, а (Хла), хлорофилла с (Хлс) и основного по содержанию каротиноида перидинина (Пдн). Увеличение содержания пигментов на поверхности колонии коралла приводит к увеличению поглощения падающего света (эффективности светопоглощения). Это в той или иной мере компенсирует снижение уровня освещенности на глубине и в гротах.

Термины, посвященные экспериментальным методам, расчетные характеристики и отдельные специальные параметры будут определены при их первом упоминании в соответствующих разделах.

В работе приняты следующие сокращенные обозначения- р* - валовой или гросс фотосинтез р — дыхание коралла ра — дыхание ткани животного р^ - дыхания клеток зооксантелл р& quot- - чистый или нетто фотосинтез коралла р& quot- - чистый фотосинтез зооксантелл у — величина отношения азота к углероду в транслоцируемых веществах

3 — отношение массы зооксантелл в полипе к массе полипа

— количество углерода, израсходованное на рост и образование новых клеток зооксантелл за сутки (специфическая скорость роста)

— количество углерода, ассимилированное зооксантеллами за день

CZAR — вклад зооксантелл в компенсацию дыхания животного

DZ — разрушенные клетки зооксантелл

DZF — интенсивность разрушения зооксантелл в кораллах

HL — условия с высоким уровнем инсоляции

HZ — целые клетки зооксантелл

LL — условия с низким уровнем инсоляции

MI — отношение числа делящихся клеток к их общему количеству в полипе

PZF — интенсивность (или частота) деления клеток зооксантелл в кораллах

ВОВ и РОВ — взвешенное и растворенное органическое вещество Пдн — перидинин

ПХБ — перидинин-хлорофилл-белковый комплекс Т — транслокация

ФАР — фотосинтетически активная радиация ФСИ — вторая фотохимическая система фотосинтеза ФСЕ -фотосинтетическая единица Хла — хлорофилл а

ХЛС — ХЛОрофИЛЛ С (ИЛИ ХЛОрофИЛЛ Cg)

ВЫВОДЫ

1. Предложен метод определения интенсивности дыхания зооксантелл в коралле, основанный на регистрации кислородного обмена фрагментов колонии с различной плотностью растительных клеток. Измеренные скорости дыхания зооксантелл по величине намного превосходят, ранее полученные косвенными методами и составляют 10−30% от дыхания полипа. С увеличением глубины вклад зооксантелл в дыхание полипа возрастает, что приводит к усилению роли автотрофной продукции в обеспечении потребностей животного в энергии.

2. Присутствие каротиноида перидинина в клетках зооксантелл имеет решающее значение для стратификации герматипных кораллов на рифе, значительно увеличивая предельную глубину их фотической зоны. На долю этого пигмента приходится около 40% поглощенной клетками зооксантелл ФАР на глубине 40−50 м. При этом повышение относительного, по сравнению с хлорофиллом, содержания перидинина имеет незначительный эффект в увеличении поглощения света зооксантеллами и не может быть признаком хроматической адаптации пигментного аппарата растительных клеток.

3. Предложено уравнение баланса, описывающее поступление и расход азота в зооксантеллах. На основании расчетов можно заключить, что: 1) основным источником азота для зооксантелл выступает вода окружающая коралл, из которой за счет диффузии аммония их потребности покрываются на 65−70%- 2) молярное отношение углерода и азота в транслоцируемых от зооксантелл к животному веществах находится в пределах от 20 до 65, что характерно для карбогидратов и липидов- 3) интенсивность

214 действующей ФАР наравне с количеством доступного азота определяют плотность популяции зооксантелл в кораллах.

4. Дополнительный нагрев тканей кораллов за счет поглощения ФАР симбиотическими зооксантеллами в естественных условиях обитания не превышает 10"4 градуса Цельсия и не может вызвать разрушений полипов, известных как обесцвечивание кораллов. В условиях длительного осушения колоний кораллов на литорали под прямыми солнечными лучами нагрев растительных клеток может быть более значительным, но, как показывают расчеты, и в этом случае, летальный исход для зооксантелл маловероятен.

5. Фотосинтез кораллов, произрастающих в затенении и на открытом мелководье, совпадает. Частичная компенсация потери фотосинтетической продукции кораллов при низких уровнях инсоляции происходит за счет увеличения плотности зооксантелл в полипах. Равенство первичной продукции живущих совместно различных кораллов препятствует вырождению рифа в сообщество нескольких доминирующих высокопродуктивных видов.

6. Гетеротрофное питание имеет значительно больший эффект в увеличении плотности зооксантелл в кораллах по сравнению с содержанием колоний в воде, обогащенной солями аммония. Частота разрушения клеток зооксантелл в полипах при гетеротрофном питании значительно ниже, чем при изобилии неорганического азота в воде, омывающей кораллы. Экспериментальные данные дают основание утверждать, что клетки зооксантелл в полипах не испытывают недостатка азота для роста и развития, а их общее число определяется исключительно необходимостью поддерживать определенный баланс между углеродом и азотом в суммарном питании животного-хозяина за счет гетеро- и автотрофии.

215

7. Частота убийства зоопланктона полипами не зависит от режима их питания и интенсивности воздействующей ФАР, и определяется только доступностью объектов охоты. Частота утилизации полипом убитого зоопланктона находится в обратной зависимости от интенсивности фотосинтеза и предшествующего режима питания. Адаптация реакций, ответственных за гетеротрофию коралловых полипов, направлена, в первую очередь, на оптимизацию обеспечения коралла энергией, а не на поддержание баланса между поступающими потоками углерода и азота.

8. Деградация клеток зооксантелл в теле животного — нормальное прижизненное явление, отражающее основной механизм регулирования их численности в кораллах. Выделение разрушенных зооксантелл происходит в виде отдельных фрагментов клеток или их агломератов. Формирование агломератов разрушенных клеток происходит преимущественно в основании щупалец и в покровной ткани полипов. Агломераты из фрагментов клеток образуют веретенообразные тела, содержащие мукус и нативные зооксантеллы. Выделяемые из кораллов фрагменты зооксантелл не содержат ядра, белковых структур и липидов.

9. При голодании полипов плотность зооксантелл понижается, с одной стороны, за счет разрушения растительных клеток в ткани животного и, с другой — сокращения частоты их деления,. В условиях голодания коралл поддерживает способность зооксантелл к делению, росту и фотосинтетической активности. Осмотический шок влияет, главным образом, на животное, вызывая выброс нативных клеток зооксантелл вместе с фрагментами животной ткани. Интенсивный кратковременный выброс зооксантелл — основной способ изменения плотности их популяции в экстремальных для кораллов условиях.

216

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Автотрофия предполагает наличие солнечного света в области 400 700 нм в количестве, достаточном, чтобы фотосинтез покрыл, как минимум, энергетические расходы организма на поддержание, рост и развитее. Для подавляющего большинства автотрофных организмов минимальный для жизни уровень освещенности составляет 3−2% от полной солнечной в диапазоне ФАР. Морская вода, в зависимости от минерального состава и присутствия взвешенных частиц, поглощает 9798% падающей на поверхность моря ФАР в 1−120 метрах поверхностного слоя, который называется фотическим слоем или фотической зоной.

Многообразие световых условий в пределах фотической зоны выработало у автотрофов способность приспосабливать свою энергетику к доступному количеству ФАР, поддерживая достаточно высокий и практически равный уровень первичной продукции в широком диапазоне интенсивностей действующих потоков квантов света. Одни виды перекрывают весь фотический слой, другие имеют световые оптимумы существования, разделяясь по признаку светоустойчивости и теневыносливости.

Приспособление к количеству света проявляется, прежде всего, на двух уровнях: в изменении поглощения квантов света организмом и в изменении эффективности превращения поглощенной световой энергии в реакциях фотосинтеза. На каждом уровне действует комплекс приспособительных реакций, из которых наилучшим образом изучены реакции, ответственные за изменения в организации пигментного аппарата.

Регуляции, приводящие к изменению поглощения света фотосинтезирующими клетками, происходят, главным образом, за счет изменения концентрации основных и дополнительных фотосинтетических

204 пигментов. Увеличение в содержании пигментов считается основным признаком адаптации к ФАР пониженной интенсивности. Селективное или относительное повышение концентрации одного из сопровождающих пигментов (фикобилинов у красных и сине-зеленых, ксантофилов у бурых, хлорофилла в у зеленых водорослей) под воздействием радиации, комплементарной его спектру поглощения, рассматривается как проявление хроматической адаптации организма.

Такие знания накоплены в предшествующих нашей работе исследованиях световой адаптации автотрофных клеток. Надо особо подчеркнуть, что концептуально перечисленные выше представления о механизмах и эффективности адаптации фотосинтезирующих организмов к свету сложились на основании качественных критериев, среди которых основным (и безусловным) был факт существования организма в данных условиях. Между тем еще в 1983 году были сформулированы количественные критерии световой адаптации (Литвин и Звалинский, 1983), предлагающие оценивать эффект адаптивных изменений в пигментном аппарате растительной клетки с точки зрения эффективности компенсации потери фотосинтетической функции. В своей работе я использовал идеологию такого подхода (Литвин и Звалинский, 1983) для оценки приспособительного значения индуцируемых светом изменений в содержании пигментов у симбиотических зооксантелл.

Выполненные количественные оценки поглощения света зооксантеллами кораллов in situ, позволили установить три обстоятельства не известных ранее. Во-первых, расчеты показали, что относительное увеличение содержания перидинина в клетках глубоководных зооксантелл не имеет функционального (с точки зрения дополнительного увеличения эффективности поглощения света) значения и на этом основании его нельзя рассматривать как проявление хроматической адаптации. Во-вторых, присутствие перидинина в клетках зооксантелл обеспечивает значительный выигрыш в поглощении света

205 большой глубины по сравнению с объектами, не содержащими этот каротиноид. В-третьих, присутствие перидинина в ткани полипов (в виде пигмента зооксантелл) обеспечило кораллам дополнительное и весьма значительное пространство для существования, отодвинув границу их распространения в глубину на два десятка метров.

Активно используя продукты фотосинтеза зооксантелл в биоэнергетических процессах, герматипные кораллы выработали свои особые механизмы приспособления к количеству падающего на колонию света. На морфологическом уровне — это изменение формы колонии с целью увеличения поверхности перпендикулярной направлению поступления света при его низкой интенсивности и максимальное сокращение поверхности колонии освещаемой прямыми лучами Солнца на мелководье.

Увеличению светосбора колонии коралла способствует повышение содержания фотосинтетических пигментов на ее поверхности. Содержание пигментов на поверхности колоний возрастает вместе с увеличением их концентрации в клетках зооксантелл. Это явление хорошо исследовано и признается как ведущий способ адаптации кораллов к пониженным интенсивностям ФАР. Эффект от такого способа увеличения поглощения, с точки зрения компенсации понижения плотности потока квантов света на глубине, примерно такой же, как рассмотренный выше для клеток зооксантелл, или чуть больше за счет повторного поглощения света отразившегося от скелета. В любом случае увеличение поглощения света колониями кораллов за счет роста концентрации пигментов в клетках зооксантелл на глубине составит не более 25%. Это значение получается из сопоставления поглощения света, действующего на глубине 45 метров, клетками мелководных и глубоководных водорослей с поправкой на повторное поглощение отраженных от скелета квантов света.

206

Дополнительное повышение поглощения света колонией коралла возможно за счет увеличения плотности растительных клеток на ее поверхности. Эффективность этого способа для компенсации светового дефицита на глубине, соизмерима и даже превосходит эффект роста концентрации пигментов в клетках зооксантелл. Действительно, увеличение поглощения света клеткой зооксантеллы на глубине на 15% требует повышение содержание фотосинтетических пигментов в 1. 2−1.9 раза (табл. 10, а также Звалинский и др., 1978). Эквивалентное увеличение концентрации хлорофилла на поверхности колонии коралла возможно за счет увеличения в той же пропорции плотности зооксантелл. При совместном возрастании содержания пигментов в клетках зооксантелл и их числа на поверхности колонии, поглощение ФАР кораллом повышается в большей пропорции.

Выполненные нами в течение ряда лет исследования на нескольких видах кораллов на разных рифах, показывают зависимость плотности популяции зооксантелл от световых условий обитания колоний. Детальный анализ, в ходе которого впервые проведено в комплексе сравнение таких морфофизиологических характеристик колоний, как массы животной ткани полипов и плотности в ней растительных клеток, числа зооксантелл в полипе и концентрации хлорофилла в их клетках, показал, что многие виды кораллов способны регулировать поглощение света путем изменения числа зооксантелл. Диапазон вариаций плотности зооксантелл зависит от вида коралла, но закономерности изменений едины: увеличение плотности растительных клеток при понижении уровня инсоляции в местах обитания.

Все возможные механизмы поддержания постоянной плотности зооксантелл в кораллах были постулированы задолго до начала их экспериментального изучения. Еще в 1925 году высказывались предположения о поедании кораллом зооксантелл, что сдерживает разрастание их популяции в полипах (ВоБсИта, 1925). Позднее это

207 предположение предали забвению, ссылаясь на авторитетное утверждение именитых исследователей о том, что кораллы не способны употреблять растительную пищу (Уопд, 1930- 1931). На долгое время возобладало мнение, что коралл выбрасывает зооксантелл из своего тела и таким образом поддерживает их постоянную численность (Уопд, МсИаНэ, 1931). Это предположение, однако, противоречило экспериментальные данным о несовпадении динамики деления зооксантелл в полипах и интенсивности или частоты их выброса из тела коралла. Количество выброшенных за сутки клеток не превышает 1% от их общего числа в полипах, тогда как частота деления зооксантелл в норме составляет 2−5% при длительности цитокинеза менее 24 часов.

Это обстоятельство умалчивали вплоть до середины 90 годов, когда мы обратили внимание на постоянное присутствие в теле полипов окрашенных частиц размером вдвое меньшим, чем у нативных зооксантелл, но содержащих остатки органелл растительных клеток и хлорофилл. Динамика их образования и численности наилучшим образом совпадали с динамикой деления зооксантелл. Детальный анализ этого явления позволил определенно утверждать, что регуляция численности зооксантелл в коралловом полипе происходит преимущественно путем разрушения растительных клеток в теле животного с последующим выделением их остатков в виде отдельных частиц или агломератов. Этот вывод впервые сделан в статье (T?tlyanov, ТШуапоуа, 1е1е1кт е! а!., 1996), и в последующем подтвержден рядом исследований (ТШуапоу е1 а1., 1999- 2000- 2001а, Ь).

В настоящее время существует три гипотезы для объяснения численности зооксантелл в полипе. Наибольшее распространение получила гипотеза о лимитировании роста, а следовательно и числа клеток зооксантелл, количеством поступающего к ним азота (довольно подробно это представление рассмотрено выше). Аргументы в ее пользу: — постоянство плотности популяции зооксантелл в полипах кораллов-

208 увеличение числа клеток при искусственном & laquo-кормлении кораллов азотом& raquo-. Против свидетельствуют данные о зависимости плотности зооксантелл в кораллах от световых условий их обитания и критический анализ методики проведения экспериментов по инкубированию кораллов в воде, обогащенной солями аммония, результаты которых положены в основу гипотезы азотного лимитирования.

Близкой по смыслу гипотезе лимитирования роста зооксантелл азотом можно считать гипотезу об ограниченном жизненном пространстве для растительных клеток в теле полипов, как факторе, определяющем их численность. Надо полагать, что жизненное пространство это комплекс факторов среды, обеспечивающих возможность роста и размножения. Ограничение этих условий и есть, по сути, лимитирование одним или несколькими факторами.

Имеется оформленная гипотеза о регуляции полипом численности населяющих его зооксантелл. Так называемая, гипотеза host factor, а также отдельные предположения, подпадающие под эту гипотезу, дают основание считать, что животное способно влиять на фотосинтетическую продукцию зооксантелл, а через нее на рост и размножение. К сожалению экспериментальных сведений, на этот счет крайне мало, чтобы принять эти представления в качестве действующего in vivo механизма регуляции в герматипных кораллах.

Зависимость плотности зооксантелл от световых условий обитания коралла мы детально обсуждали выше. Свет влияет на плотность зооксантелл в полипе, но может ли он определять их общую численность? Гипотетически это можно предположить, сложнее доказать экспериментально.

Мы реализовали два подхода к решению этого вопроса: теоретически проанализировали состояние азотного лимитирования зооксантелл в полипе и в эксперименте исследовали влияние различных способов питания полипов на численность растительного симбионта.

209

Расчеты, выполненные на основании уравнения баланса для поступления и расхода азота в коралловом полипе, показали, что интенсивность света и количества азота равнозначно влияют на численность зооксантелл (концентрация азота стоит в числителе, а интенсивность света, или скорость фотосинтеза, — в знаменателе математического выражения числа клеток водорослей в полипе. Уравнение 3.1.3. 8).

Эксперименты с содержанием кораллов при различном количестве пищи и солей азота в воде, омывающей колонии кораллов, дают основание считать, что нативные зооксантеллы не испытывают недостатка в азоте. Для животного-хозяина зооксантеллы выступают, в первую очередь поставщиком углерода и в меньшей степени азота (в транслоцируемых полипу веществах молярное отношение углерода к азоту составляет 15: 1, см. раздел 3.1. 3). Численность зооксантелл определяется из необходимости животному в своем питательном рационе выдерживать определенное соотношение или баланс углерода и азота. Относительная нехватка последнего восполняется полипом за счет активизации охоты и, при отсутствии добычи, поеданием собственных зооксантелл (этот механизм обсуждался выше).

Стратегия адаптации фотосинтеза герматипных кораллов при их стратификации на глубину хорошо описана на основании многочисленных полевых и лабораторных измерений кислородного и углекислотного обмена фрагментов колонии разных видов (ТШуапоу, 1991Ь). В довольно широком диапазоне интенсивностей ФАР кораллы поддерживают примерно постоянный уровень первичной продукции. Достигается это несколькими способами. Во-первых, увеличением содержания фотосинтетических пигмент в клетках зооксантелл, что, в свою очередь, увеличивает поглощение ФАР и сопровождается относительным повышением интенсивности фотосинтеза при низких интенсивностях света (увеличение угла наклона световой кривой фотосинтеза. 7уаНпзку

210 et al., 1980). Во-вторых, увеличивается количество фотосинтезирующих клеток на поверхности колонии с понижением уровня инсоляции, что увеличивает фотосинтез коралла.

Хотя имеющиеся в литературе данные по кислородному обмену кораллов довольно многочисленны (см. раздел 1. 3), до описанного в настоящей работе исследования не существовало комплексных сведений о морфофизиологических и продукционных характеристиках нескольких видов кораллов, существующих совместно в различных световых условиях. Мы получили комплексные сведения об относительном совпадении первичной продукции разных видов герматипных кораллов, обитающих на одних и тех же участках биотопа. По моему мнению, равенство продукции служит необходимым условием, препятствующим вырождению рифа в сообщество нескольких доминирующих высокопродуктивных видов.

Роль зооксантелл как поставщика энергии в коралловый полип формализована больше двадцати лет через определение величины CZAR. Введение этой характеристики в исследовательскую практику -безусловно, большое достижение, заметно продвинувшее наши представления о значении зооксантелл в энергетике полипа. Практическое использование CZAR стимулировало поиск новых методов определения ряда физиологических характеристик симбиотических организмом таких, как дыхание нативных клеток зооксантелл, интенсивность и длительность их цитокинеза, скорость роста растительных клеток, транслокация веществ от водорослей к хозяину и некоторых других.

К сожалению, не все параметры, необходимые для определения величины CZAR, поддаются прямому измерению. Наиболее проблематичным, в этом плане, оставалось определение скорости дыхания клеток зооксантелл в ткани коралла. До недавнего времени для определения дыхания зооксантелл использовали исключительно

211 косвенные методы, из которых чаще других использовали предположение о пропорциональности дыхания животного и водорослей их биомассе (см. разделы 1. 4, 3.1. 3). Полученные таким способом интенсивности дыхания нативных зооксантелл составляли только 2−3% от дыхания всего полипа.

Мы предложили прямой метод определения дыхания нативных зооксантелл, основанный на измерении интенсивности кислородного обмена фрагментов колонии коралла с различной плотностью растительных клеток (Лелеткин, 1988а- Лелеткин и др., 1993- Leletkin et al., 1996). Предложенный метод прост в реализации. При его экспериментальной проверке впервые были получены данные о влиянии стресса, связанного с повреждением живой ткани коралла, на его кислородный обмен. Было установлено, что травма животного сопровождается кратковременным повышение интенсивности его дыхания.

Измеренные интенсивности потребления кислорода зооксантеллами в коралле на много превосходят значения, полученные на основании косвенных оценок, и составляют 10−30% от дыхания полипа. Соответственно увеличению дыхания зооксантелл понижается величина CZAR, так как в транслокации участвует только чистая продукция зооксантелл. Сравнительный анализ CZAR кораллов большой глубины и мелководья показал значительное повышение (в 1,5 раза) вклада зооксантелл в обеспечение энергетических нужд глубоководных кораллов. По моему мнению, увеличение вклада автотрофной продукции в энергетику полипа является главным результатом адаптации зооксантелл к свету низкой интенсивности.

Гетеротрофное питание полипов представляет особый интерес при исследовании энергетики полипов в связи со сложившимися в последнее десятилетние представлениями о возможном дисбалансе потоков углерода и азота в симбиотических организмах. Поток фотосинтетического углерода от зооксантелл к хозяину имеет высокий

212 энергетический потенциал, но плохо сбалансирован азотом (отношение С: Ы = 15, см. раздел 3.1. 3), чтобы удовлетворить биоэнергетические потребности полипов. Гетеротрофная пища, в свою очередь, богата органическими веществами и энергией, но ее количество на рифах, как правило, не достаточно, чтобы полностью удовлетворить потребности кораллов.

В литературе отсутствовали сведения о зависимости между количеством автотрофной продукции и активностью поведенческих реакций полипов, ответственных за добычу пищи (охоту). В этом отношении, полученные нами результаты, уникальны. Было установлено, что поведением животного управляет не биохимическая целесообразность баланса потоков веществ, а присутствие объектов охоты.

Полип всегда убивает доступную ему жертву. Однако частота, с которой полип употребляет в пищу убитый планктон, зависит от предшествующего охоте режима питания. При интенсивном гетеротрофном питании или при интенсивном фотосинтезе, полип поедает убитый зоопланктон в относительно малом количестве. Количество съеденного зоопланктона возрастает в отсутствии или при недостатке света и пищи.

Можно заключить, что адаптация продукционной функции герматипных кораллов в конкретных условиях обитания направлена в первую очередь на обеспечение организма энергией. Возникающие диспропорции в потоках поступающего в организм углерода и азота, коралл выравнивает, вероятно, образованием мукуса, удаляющего избыточный углерод и поедая собственные зооксантелл. Употребление в пищу зооксантелл имеет двойной эффект: сокращение продуцента избыточного углерода и получение дополнительного азота, происходящего из белков отдельных органелл растительных клеток.

213

ПоказатьСвернуть

Содержание

ТЕРМИНОЛОГИЯ И СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Световые условия в местах обитания кораллов.

1.2. Фотосинтетические пигменты зооксантелл и поглощение ФАР кораллами.

1.3. Скорость выделения кислорода зооксантеллами кораллов.

1.4. Энергетический бюджет симбиотических полипов.

1.5. Способы и механизмы регулирования количества зооксантелл в полипах.

1.5.1. Испытывают ли зооксантеллы недостаток неорганического азота?.

1.5.2. Гетеротрофия коралла и плотность зооксантелл.

1.5.3. Биохимическое воздействие животного на зооксантеллы.

1.5.4. Удаление из полипов и переваривание зооксантелл кораллом

1.5.5. Выводы.

1.6. Обесцвечивание коралловых рифов.

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ, ОПИСАНИЕ

ЭКСПЕРИМЕНТОВ.

2.1. Объекты.

2.2. Методы.

2.3. Описание экспериментов.

2.3.1. Эксперименты по содержанию кораллов в воде, обогащенной азотом и пищей.

2.3.2. Эксперименты по изучению гетеротрофного питания полипов

2.3.2. Специфика экспериментов по содержанию кораллов в отсутствии пищи и при осмотическом шоке.

2.3.3. Изучение разрушения клеток зооксантелл в ткани полипов.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ.

3.1. Результаты теоретического анализа.

3.1.1. Методика определения дыхания зооксантелл в нативном коралле.

3.1.2. Роль перидинина в поглощении света клетками зооксантелл и колониями кораллов.

3.1.3. Зависимость плотности зооксантелл в коралле от азота.

3.1.4. Нагрев зооксантелл в коралле под воздействием ФАР (фототемпературный эффект).

3.2. Результаты экспериментов и их обсуждение.

3.2.1. Морфо-функциональные характеристики кораллов из различных по освещенности мест обитания.

3.2.2. Дыхание зооксантелл в нативном коралле.

3.2.3. Влияние питания кораллов на плотность зооксантелл.

3.2.4. Гетеротрофное питание полипов в различных световых условиях.

3.2.5. Плотность и физиологическое состояние клеток зооксантелл в кораллах, испытывающих недостаток пищи или осмотический шок

3.2.6. Разрушение клеток зооксантелл в ткани полипов.

Список литературы

1. Белл Л. Н. Энергетика фотосинтезирующей растительной клетки // Москва. Наука. 1980. 333 С.

2. Лелеткин В. А., Нечай Е. Г., Титлянов Э. А. Скорость дыхания зооксантелл в нативном коралле // Биол. моря 1993. № 5/6. С. 90−99. 217

3. Лелеткин В. А. Трофический статус и плотность популяции симбиотических зооксантелл в герматипных кораллах // Биол. моря. 2000а. Т. 26. № 4. С. 221 230.

4. Лелеткин В. А. Энергетический бюджет коралловых полипов // Биол. Моря. 20 006. Т. 26. № 6. С. 367−376.

5. Литвин Ф. Ф., Звалинский В. И. К теории хроматичекой и нехроматической адаптации фотосинтеза //Успехи современной биологии. 1983. Т. 92. С. 339−357.

6. Надсон Г. А. О влиянии силы света на окраску водорослей // Изв. Импер. С. -Петерб. Бот сада. 1908. Т. 8. С. 1−19.

7. Попов Н.и., Федоров К. Н., Орлов В. М. Морская вода. Справочное руководство // Москва: Наука. 1979. 327 С.

8. Свиридов Ю. М., Елизаров Е. Я. Математическое моделирование биологических систем // Москва: Наука. 1972. 159 С.

9. Сорокин Ю. И. Фитопланктон и планктонная микрофлора в экосистеме кораллового рифа //Ж. общей биол. 1979а. Т. 40. С. 677−688.

10. Сорокин Ю. И. Биомасса и метаболизм полипов и зооксантелл некоторых массовых видов кораллов-строителей //ДАН СССР. 19 796. Т. 284. С. 1010−1013.

11. Сорокин Ю. И. О роли гетеротрофного питания в энергетическом балансе массовых видов кораллов Большого Австралийского Барьерного рифа //Журн. общ. биол. 1984. Т. 35. Р. 813−828.

12. Сорокин Ю. И., Тяпкин B.C. Микрогетеротрофы в прибрежных водах центрального Вьетнама // Биол. моря. 1984. № 4. С. 15−23.

13. Сорокин Ю. И. Экосистемы коралловых рифов // Москва: Наука. 1990. 503 С.

14. Титлянов Э. А., Звалинский В. И., Шапошникова М. Г., Лелеткин В. А. Некоторые механизмы адаптации рифообразующих кораллов Австралии к интенсивности света // Биол. моря 1981. № 2. С. 22−31. 218

15. Титлянов Э Л. Адаптация водорослей и кораллов к свету. Автореферфт диссертации д-ра биол. наук. Севастополь. 1983.

16. Титлянов Э Л., Звалинский В. И., Лелеткин В. А., Шапошникова М. Г. Фотосинтез зооксантелл рифостроящих кораллов в разных условиях освещения // Исследования на банке Фантом (Тиморское море). Владивосток: ДВО АН СССР. 1983. С. 51−74.

17. Титлянов Э Л., Магомедов И. М., Колмаков П. В., Буторин П. В. Адаптация к свету, первичная продукция и ее использование у массовых видов рифостроящих кораллов Индо-Пацифики // Биология коралловых рифов. Владивосток: ДВО АН СССР. 1988а. С. 19−45.

18. Титлянов Э Л., Колмаков П. В., Jle Нгуен Хиеу, и др. Структура и продукционная функция колоний кораллов рода Pocillopora в пределах светового диапазона их обитания // Биология коралловых рифов. Владивосток: ДВО АН СССР. 19 886. С. 52−71.

19. Титлянов Э Л., Лелеткин В. А., Ермак В. Д., Воскобойников Г. М. Адаптация массовых видов рифостроящих кораллов к разной освещенности // Биол. Моря. 1990. № 1. С. 30−37.

20. Титлянов Э Л., Буторин П. В., Лелеткин В. А., Ле Нгуен Хиеу. Суточные изменения в структуре и функции фотосинтетического аппарата зооксантелл и интенсивнорсть дыхания у массовых видов кораллов Вьетнама // Биология моря. 1991. № 3. С. 75−84.

21. Титлянов Э Л. Зооксантеллы в герматипных кораллах: жизненная стратегия. Владивосток: Дальнаука. 1999. 63 с.

22. Холл Д., Pao К. Фотосинтез // Москва: Мир. 1983. 132 С.

23. Achituv Y., Dubinsky Z. Evolution and zoogeography of coral reefs // In: Coral reefs (Z. Dubinsky ed.) Amsterdam: Elsevier Sei. Pub. 1990a. P. 1−9. 219

24. Achituv Y., Dubinsky Z. Carbon budjet in marine mutualistic associations between microalgae and cnidarians // Enimal nutrition and transport processes. I. Nutrition in wild and domestic animals. Comp. Physiol. Basel. Karger. 1990b. V. 5. P. 36−48.

25. Achituv Y., Ben-Zion M., Mizrahi L. Carbohydrate, lipid, and protein composition of zooxanthellae and animal fractions of the coral Pocillopora damicornis exposed to ammonium enrichment// Pac. Sci. 1994. V. 48. P. 224−233.

26. Achituv V., Mizrahi L. Recycling of ammonium within a hydrocoral (Millepora dichotoma) -zooxanthellae cirripede (Savignium milleporum) symbiotic association // Bull. Mar. Sci. 1996. V. 58. P. 856−860.

27. Arthur R. Coral bleaching and mortality in three Indian reef regions during an El Nino southern oscillation event//Current Science. 2000. V. 79. P. 1723−1729.

28. Atkinson M.J. Are coral reefs nutrient limited? // Proc. 6th Int. Coral Reef Symp. Australia. Townswill. 1988. V. 1. P. 157−166.

29. Atkinson M.J., KotierE., Newton P. Effects of water velocity on respiration, calcification, and ammonium uptake of a Porites compressa community // Pac. Sci. 1994. V. 48. P 296 303.

30. Banin E., Israeiy T., Kushmaro A., Loya Y., Orr E., Rosenberg E. Penetration of the coral-bleaching bacterium Vibrio shiloi into Oculina patagonica // Applied and Environmental Microbiology. 2000a. V. 66. P. 3031−3036.

31. Banin F., Ben Haim Y., Israeiy T., Loya Y., Rosenberg E. Effect of the environment on the bacterial bleaching of corals II Water Air and Soil Pollution. 2000b. V. 123. P. 337 352.

32. Belda C.A., Lucas J.S., Yellowless D. Nitrient limitation in the giant clam-zooxanthellae symbiosis: effect of nutrient supplements on growth of the symbiotic partners // Mar. Biol. 1993. V. 117. P. 655−664. 220

33. Berkelmans R., Oliver J. K. Large-scale bleaching of corals on the Great Barrier Reef // Coral

34. Reefs. 1999. V. 18. P. 55−60. Berner T., Izhaki I. Effect of exogenous nitrogen levels on ultrastructure of zooxanthellae from the heterotrophye coral Pocillopora damicornis // Pac. Sci. 1994. V. 48. P. 254 262.

35. Birkeland C. Life and death of coral reefs. In: Reef encounter. Kluwer Acad. Pub. Boston. 1997. 536 P.

36. Buddemeier W., Fautin D.G. Coral bleaching as an adaptive vechanism // Bioscience. 1993. V. 43. P. 320−326.

37. Carroll S., Blanquet R.S. Alanine uptake by isolated zooxanthellae of the mangrove jellyfish, Cassiopea xamachana. II. Inhibition by host homogenete fraction // Biol. Bull. 1984. V. 166. P. 419−426.

38. Clayton IV. S., Lasker H.R. Host feeding regime and zooxanthellae photosynthesis in the anemone, Aiptasia pallida (Verrill)//Biol. Bull. 1984. V. 167. P. 590−600.

39. Colley N.J., Trench R.K. Cellular events in the re-establishment of a symbiosis between a marine dinoflagellate and coelenterate // Cell Tissue Res. 1985. V. 239. P. 93−103.

40. Cook C.B. Equilibrium populations and long-term stability of mutualistic algae invertebrate host// Ecology of mutualisms: Ecology and evolution. Croon-Helm. 1985. P. 171−191.

41. Cook C.B., D’Elia C.F. Are natural populations of zooxanthellae ever nutrient limited? // Symbiosis. 1987. V.4. p. 199−212.

42. Cook C.B., D’Elia C.F., Muller-Parker G. Host feeding and nutrient sufficiency for zooxanthellae in the sea anemone Aiptasia pallida // Mar. Biol. 1988. V. 98. P. 253 262.

43. Cook C.B., Fitt W.K. Some effects of dissolved inorganic nutrients on the growth of zooxanthellae in the hydroid Myrionema ambionense // Endocytobiology IV. Paris: INRA. 1990. P. 285−288.

44. Cook C.B., Muller-Parker G., D’Elia C.F. Ammonium enhancement of dark carbon fixation and nitrogen limitation in symbiotic zooxanthellae: Effect of feeding and starvation on sea anemone Aiptasia pallida // Limnol. Oceanogr. 1992. V. 37. P. 131−139.

45. Cook, C.B., Muller-Parker, G., Orlandini, C.D. Ammonium enhancement of dark carbon fixation and nitrogen limitation in zooxanthellae symbiotic with the reef corals Madracis mirabilis and Montastrea annularis//Mar. Biol. 1994. V. 118. P. 157−165.

46. Cook C.B., Muller-Parker G., Ferriet M.D. An assessment of nutrient sufficiency in symbiotic dinoflagellate // Proc. 8th Int. Coral Reef Symp. 1997. V. 1. P. 903−908.

47. Cross/and C.J., Barnes D.J. Gas-exchange studies with the staghorn coral Acropora acuminata and its zooxanthellae // Mar. Biol. 1977. V. 40. P. 185−194.

48. Crossland C.J., Barnes D.J., Borowitzka M.A. Diurnal lipid and mucus production in the staghorn coral Acropora acuminata // Mar. Biol. 1980. V. 80. P. 81−90.

49. Crossland C.J. In situ release of mucus and DOC-lipid from the corals Acropora variabilis and Stylophora pistillata //Coral Reefs. 1987. V. 6. P. 35−42.

50. Davies P. S. Carbon budjets and vertical zonation of Atlantic reef corals // Proc. 3rd Int. Coral Reef Symp. Maiami. 1977. V. P. 187−194.

51. Davies P. S. The role of zooxanthellae in the nutritional energy requirements of Pocillopora eydoxi // Coarl Reefs. 1984. V. 2. P. 181−186.

52. Davies P. S. Endosymbiosis in marine cnidarians // Plant-animal interactions in the marine benthos. Special vol. No 46. Oxford: Systematic Association Clarendon Press. 1992. P. 511−540.

53. Davies J.M., Dunne R.P., Brown B.E. Coral bleaching and elevated sea-water temperature in Milne Bay Province, Papua New Guinea, 1996 // Marine and Freshwater Research. 1997. V. 48. P. 513−516.

54. Day R.J. Algal symbiosis in Bunodeopsis: sea anemones with «auxiliary» structures // Biol. Bull. Mar. Biol. Lab. Woods Hole. 1994. V. 186. P. 182−194.

55. Davy S.K., Lucas I.A.N., Turner J.R. Carbon budgets in temperate anthozoan-dinoflagellate symbioses // Mar. Biol. 1996. V. 126. P. 773−783.

56. Drew E.A. The biology and physiology of alga-invertebrate symbiosis. II. The density of symbiotic algal cells in a number of hermatypic corals and alcyonarians from various depths // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1972. V. 9. P. 71−75.

57. Drollet J.H., Faucon M., Maritorena S., Martin P.M.V. A survey of environmental physicochemical parameters dueing a minor coral mass bleaching event in Tahiti in1993 //Australian Journal of Marine and Freshwater Research. 1994. V. 45. P. 11 491 156.

58. DrolletJ.H., Faucon M., Martin P.M.V. Elevated sea-water temperature and solar UV-B flux associated with two successive coral mass bleaching events in Tahiti // Marine and Freshwater Research. 1995. V. 46. P. 1153−1157.

59. Dubinsky Z, Falkowski P.G., Porter J.W. and Muscatine L. Absorption and utilization of radiant energy by light- and shade-adapted colonies the hermatypic coral Stylophora pistillata. Proc. R. Soc. Lon. 1984. B. 222. P. 203−14.

60. Dubinsky Z., Falkowsi P.G. Post. A.F., Van ties V.M. A system for measuring phytoplankton photosynthesis in a defined light field with an oxygen electrode // J. Plankton Res. 1987. V. 9. P. 607−612.

61. Dubinsky Z. Evolution and zoogeography of coral reefs // In: Coral Reefs (Dubinsky ed.). 1990. Amsterdam: Elsevier Sci. Pub. P. 1−9.

62. Dubinsky Z. The functional and optical absorption cross-sections of phytoplankton photosynthesis // Primary Productivity and Biogeochemical Cycles in the Sea (ed. P.G. Falkowski and A.D. Woodhead). New York: Plenum Press. 1992. P. 31−45.

63. Dubinsky Z., Jokiel P.L. Ratio of energy and nutrient fluxes regulates symbiosis between zooxanthellae and corals // Pac. Sci. 1994. V. 48. P. 313−324.

64. Dubinsky Z., Stambler N. Marine pollution and coral reefs // Global Change Biology. 1996. V. 2. P. 511−526.

65. Ducklow H.W. The biomass, Production and fate of bacteria in coral reefs // Coral Reef Ecosystem. Amsterdam: Elsevier Sci. Pub. 1990. P. 157−165. 224

66. Dustan P. Depth dependent photoadaptation by zooxanthellae of the reef coral Montastrea annularis// Mar. Biol. 1982. V. 68. P. 253−262.

67. Edmunds P.J., Davies P. S. An energy budjet for Pontes porites (Scleractinia) // Mar. Biol. 1986. V. 92. P. 339−347.

68. Edmunds P.J., Davies P. S. Post-illumination stimulation of respiration rate in the coral Porites porites // Coral Reefs. 1988. V. 7. P. 7−9.

69. Edmunds P.J. Evidence the reef-wide patterns of coral bleaching may be the result of the distribution of bleaching susceptible clones//Mar. Biol. 1994. V. 121. P. 137−142.

70. Fagoonee I., Wilson H.B., Hassell M.P., Turner J.R. The dynamics of zooxanthellae populations: A long-term study in the field // Science. 1999. V. 283. P. 843−845.

71. Falkowski P.G., Owens Y.G. Effect of light intrnsity on photosynthesis and dark resoiration in six species of marine phytoplankton // Mar. Biol. 1978. V. 45. P. 289−295.

72. Falkowski P.G., Dubinsky Z. Light-shade adaptation of Stylophora pistillata, a hermatypic coral from the Gulf of Eilat // Nature. 1981. V. 289. P. 172−174.

73. Falkowski P. G., Dubinsky Z., Muscatine L, Porter J. W. Light and bioenergetic of a symbiotic coral// BioSci. 1984. V. 34. N. 11. P. 705−709.

74. Falkowski P.G., Dubinsky Z., Muscatine L, McCloskey L.R. Population control in symbiotic corals // 1993. BioSci. V. 43. P. 606−611.

75. Fang L.S., Huang S.P., Lin K.L. High temperature induces the synthesis of heat-shock proteins and the elevation of intracellular calcium in the coral Acropora grandis // Coral Reefs. 1997. V. 16. P. 127−131.

76. Farrant P.A., Borowitzka M.A., Hinde R., King R.J. Nutrition of the temperate Australian soft coral Capnella gaboensis. II. The role of zooxanthellae and feeding // Mar. Biol. 1987. V. 95. P. 575−581.

77. Gates R.D., Baghdasarian G., Muscatine L. Temperature stress causes host cell detachment in symbiotic chidarians: Implication for coral bleaching // Biol. Bull. 1992. V. 182. P. 324−332.

78. Gattuso J. -P., Jaubert J. Effect of light on oxygen and carbon dioxide fluxes and on metabolic quotients in situ in a zooxanthellae coral // Limnol. Oceanogr. 1990. V. 35. N 8. P. 12 796−1804.

79. Gattuso J. -P., Pichon M., Jaubert J. Physiology and taxonomy of scleractinian corals: a case study in the genus Stylophora // Coral Reefs. 1991. V. 9. P. 173−182.

80. Gattuso J. -P., Yellowless D., Lesser M. Depth and light-dependent variation of carbon partitioning and utilization in the zooxanthellae scleractinian coral Stylophora pistillata // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1993. V. 92. P. 267−276.

81. Gleeson M.W., Strong A.E. Applying MCSST to coral-reef bleaching // Satellite Monitoring of the Earth’S Surface and Atmosphere. 1995. V. 16. P. 151−154.

82. Glider, W.K. The biology of the association of Symbiodinium microadriaticum with Aiptasia pallida: an anemone-alga symbiosis// PhD thesis, Univ. of Nebraska, Lincoln. 1983. 102 pp.

83. Glynn P. W., Peters E.S., Muscatine L. Coral tissue microstructure and necrosis: relation to catastrophic coral mortality in Panama // Dis. Aquat. Org. 1985. N1. P. 29−37

84. Glynn P.W. Coral reef bleaching in the 1980s and possible connection with global warming //Trend in Ecology and Evolution 1991. V. 6. P. 175−179.

85. Glynn P.W. Coral reef bleaching: fact, hypotheses and implications // Global Change Biol. 1996. V. 2. P. 495−509. 227

86. Goreau T.F., Goreau N.I. distribution of labelled carbon in the reef-building coral with and without zooxanthalle//Science. 1960. V. 131. P. 668−669.

87. Govind N.S., Roman S.J., Iglesias-Prieto R., Trench R.K., Triplett E.L., Prezelin B.B. An analysis of the light-harvesting peridinin-chlorophylla-proteins from dinoflagellates dy immuno-blotting techniques//Proc. R. Soc. Lond. 1990. B. 240. P. 187−195.

88. Haidak D.T., Mathews C.K., Sweeney B.M. Pigment protein complex from Gonyaulax // Science. 1966. V. 152. P. 212−213.

89. Harland A.D., Davies P. S. Symbiont photosynthesis increases both respiration and photosynthesis in the symbiotic sea anemone Anemonia viridis // Mar. Biol. 1995. V. 123. P. 715−722.

90. Haxo F.T., Kycia J.H., Somers G.F., Bennett A., Siegelman H.W. Peridinin-chlorophylla-proteins of the dinoflagelltae Amphidinium carterae // Plant Physiol. 1976. V. 57. P. 297−303.

91. Hayes R.L., Bush P.G. Microscopoc observation of recovery in the reef-building scleractinian coral, Montastrea annularis after bleaching on a Cayman reef // Coral Reefs. 1990. V. 8. P. 383−386.

92. Hiller R.G., Wrench P.M., Gooley A.P., Shoebridge G., Dreton J. The major intrinsic light-harvesting protein of Amphidinium: Characterization and relation to other light-harvesting proteins // Photochem. Photobiol. 1993. V. 57. P. 125−131/

93. Hoegh-Guldberg 0., McCloskey L.R., Muscatine L. Expulsion of zooxanthellae by symbiotic cnidarians from the Red Sea corals II Coral Reefs. 1987. V. 5. P. 201−204.

94. Hoegh-Guldberg O. Population dynamic of zooxanthellae in the coral Pocillopora damicornis exposed to elevated ammonium (NH4)S02. concentration // Pac. Sci. 1994. V. 48. P. 263−272.

95. Hoegh-Guldberg 0. Climate change, coral bleaching and the future of the world’s coral reefs //Marine and Freshwater Research. 1999. V. 50. P. 839−866.

96. Hormansdorfer S., Wentges H., Neugebaur-Buchler K., Bauer J. Isolation of Vibrio alginolyticus from seawater aquaria // Int. J. Hygiene and Environ. Health. 2000. V. 203. P. 169−175.

97. Huang S.P., Lin K.L., Fang L.S. The involvement of calcium in heat-induced coral bleaching //Zoological Studies. 1998. 37. P. 89−94.

98. Jeffrey S.W., Humphrey G.P. New spectrophotometric eguetions for determining chlorophyll a, b, ci and c2 in high plants, algae and nature phytoplankton // Biochem. Physiol. Pflanzen. 1975. V. 167. P. 191−194.

99. Jensen S.L., Muller-Parker G. Inorganic nutrient fluxes in anemone-dominated tide pools // Pac. Sci. 1994. V. 48. P. 32−43.

100. Jerlov N.G. Optical oceanography. Amsterdam- London- New York: Els. Publ. Comp. 1968. P. 194.

101. Johannes, R.E., Wiebe W.J. Method for determination of coral tissue biomass and composition // Limnol. Oceanogr. 1970. V. 21. P. 540−547.

102. Johannes, R.E., Coles, S.L., Kuenzel, N.T. The role of zooplankton in the nutrition of some scleractinian corals. Limnol. Oceanogr. 1970. V. 15. P. 579−586.

103. Jones R.J. Changes in zooxanthellar densities and chlorophyll concentrations in coral during and sfter a «bleaching» events // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. V. 158. P, 51−59.

104. Jones R.J. Yellowless D. Regulation and control of intracellular algal (=zooxanthellae) in hard coral // Phil. Trans. R. Soc. Lond. 1997. V. 352. P. 457−468.

105. Jones R.J., Hoegh-Guldberg O. Larkum A.W.D., Schreiber U. Temperature-induced bleaching of corals begins with impairment of the C02 fixation mechanism in zooxanthellae//Plant Cell and Environment. 1998. V. 21. P. 1219−1230.

106. Kawaguti S. Zooxanthellae in the corals are intercellular symbionts // Proc. Japan Acad. 1964. Vol. 40. P. 545−548.

107. Kazunari M., Goto M., Maruyama T., Miyachi S. Photoadaptation of Solitary corals, Fungia repanda, F. echinata and their zooxanthallae // Proc. Seventh Int. Coral Reef Symp. Guam. 1992. V. 1. P. 373−378.

108. Kellogg R.B., Patton J.S. Lipid droplets, medium of energy in the sea anemone Condylastis gigantea: a modal coral polyp // Mar. Biol. 1983. V. 75. N 2/3. P. 137−149.

109. Kempf S.C. Symbiosis between the zooxanthellae Symbiodinium (=Gymnodinium) microadriaticum and four species of nudibranches // Biol. Bull. 1984. V. 166. P. 110 126.

110. Kinzie III R.A. Experimental infection of aposymbiotic gorganian polyps with zooxanthellae // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1974. V. 15. P. 335−345.

111. Kinzie III R., BuddemeierR. Reefs happen II Global change biology. 1996. V. 2. P. 479−494.

112. Kinzie R.A., Takayama M., Santos S.R., Coffroth M.A. The adaptive bleaching hypothesis: Experimental tests of critical assumptions // Biol. Bull. 2001. V. 200. P. 51−58.

113. Kushmaro A., Loya Y., Fine M., Rosenberg E. Bacterial infection and coral bleaching //

114. Nature. 1996. V. 380. P. 396. Kushmaro A., Rosenberg E., Fine M., Loya Y. Bleaching of the coral Oculina patagonica by

115. Marshall P.A., Balrd A.H. Bleaching of corals on the Great Barrier Reef: differential susceptibilities among taxa // Coral Reefs. 2000. V. 19. P. 155−163.

116. Marubini F., Davies P. S. Nitrate increases zooxanthellae population density and reduces skeletogenesis in corals // Mar. Biol. 1996. V. 127. P. 319−328.

117. Maruyama T., Heslinga G.A. Fecal discharge of zooxanthellae in the giant clam Tridacna derasa with reference to their in situ growth rate // Mar. Biol. 1997. V. 127. P. 473 477.

118. Masuda K., Goto M., Maruyama T., Miyachi S. Adaptation of solitary corals and their zooxanthellae to low light and UV radiation // Mar. Biol. 1993. V. 117. P. 685−691.

119. McAuley P.J. Quantitative estimation of movement of an amino acid from host to Chlorella symbionts in green hydra // Biol. Bull. 1987. V. 173. P. 504−512.

120. McAuley P. J. Interaction between host and symbionts in algal invertabrate intracellular symbioses // Bot. J. Scott. 1994. V. 47. P. 97−112.

121. McAuley P.J., Cook C.B. Effect of host feeding and dissolved ammonium on cell division and nitrogen status of zooxanthellae in the hydroid Myrionema ambinense // Mar. Biol. 1994. V. 121. P. 343−348.

122. McCloskey L.R. Wethey D.S., Porter J.W. The measurenents and interpretation of photosynthesis and respiration in reef corals // Monog. Oceanogr. Methdol. 1978. V. 5. P. 379−396. 234

123. McClosky J.R., Muscatine L. Production and respiration in the Red Sea coral Stylophora pistillata as a function of depth // Proc. R. Soc. Lond. 1984. B. 222. P. 215−230.

124. McCloskey L.R., Timothy G., M. Verde E.A. Symbiont expulsion from the anemone Anthopleura elegantissima//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1996. V. 195. P. 173−186.

125. McFarland F.K., Muller-Parker G. Photosynthesis and retention of zooxanthellae and zoochlorellae within the aeolid nudibranch Aeolidia papillosa // Biol. Bull. 1993. V. 184. P. 230−229.

126. McField M.D. Coral response during and after mass bleaching in Belize // Bull. Mar. Sci. 1999. V. 64. P. 155−172.

127. McGrath T.A., Smith G.W. The effects of the 1995/1996 Western Atlantic coral bleaching event on the patch reefs around San Salvador Island, Bahamas // Revista de Biologia Tropical. 1998. V. 46. P. 91−99.

128. Meehan W.J., Ostrander G.K. Coral bleaching: A potential biomarker of environmental stress//J. Toxicol. Environmental Health. 1997. V. 50. P. 529−552.

129. Miller D. J., Yellowless D. Inorganic nitrogen uptake by symbiotic marine cnidarians: A critical review//Proc. R. Soc. Lond. 1989. V. 237. P. 109−125.

130. Miller M.W. Growth of a temperate coral: effects of temperature, light, and heterotrophy // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1995. V. 122. P. 217−225.

131. Muller-Parker G. Dispersal of zooxanthellae on coral reefs by predations on cnidarians // Biol. Bull. 1984a. V. 167. P. 159−167.

132. Muller-Parker G. Photosynthesis-irradiance responses and photosynthetic periodicity in the sea anrmone Aiptasia pulchella and its zooxanthellae // Mar. Biol. 1984b. V. 82. P. 225−232.

133. Muller-Parker G. Effect of feeding regime and irradiance on the physiology of the symbiotic sea anemone Aiptasia pulchella II Mar. Biol. 1985. V. 90. P. 65−74. 235

134. Muller-Parker G., Cook C.B., D’Elia C.F. Elemental composition of the coral Pocillopora damicornis exposed to elevated seawater ammonium // Pac. Sci. 1994a. V. 48. P. 234−246.

135. Muller-Parker G., McCloskey L.R., Hoegh-Guldberg O., McAuley P.J. Effect of ammonium enrichment on animal and algal biomass of the coral Pocillopora damicornis // Pac. Sci. 1994b. V. 48. P. 273−283.

136. Muller-Parker G., Lee K., Cook C.B. Changes in the ultrastructure of symbiotic zooxanthellae (Symbiodiniun sp., Pyrrophyta) in fed and starved sea anemone (Aiptasia pallida) maintained under high and low light II J. Phycol. 1996. V. 32. P. 987−994.

137. MumbyP.J. Bleaching and hurricane disturbances to populations of coral recruits in Belize // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1999. V. 190. P. 27−35.

138. Munguia-Vega A., Reyes-Bonilla H. Concentration of chlorophyll a in Pocillopora verrucosa colonies (Scleractina) during the 1997 Gulf of California, Mexico, coral bleaching // Revista de Biologia Tropical. 1999. V. 47. P. 677−680.

139. Muscatine L, Hand C. Diract evidence for the transfer of materials from symbiotic algae to the tissue of a coelenterate // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1958. V. 44. P. 1259−1263.

140. Muscatine L. Symbiosis of hydra and algae. III. Extracellular products of the algae // Comp. Biochem. Physiol. 1965. V. 16. N 1. P. 77−92.

141. Muscatine L. Glycerol excretion by symbiotic algae from corals and Tridacna and its control by the host // Science. 1967. V. 156. P/ 516−519.

142. Muscatine L., Cernichiari E. Assimilation of photosynthetic products of zooxanthellae by a reef coral // Biol. Bull. Mar. Biol. Lab. (Woodz Hole Mass). 1969. V. 137. P. 506−523.

143. Muscatine L., Porter J.W. Reef corals: mutualistic symbioses adapted to nurient-poor environments // Biosience. 1977. V. 27. P. 454−459.

144. Muscatine L., Pool R.R. Regulation of numbers of zooxanthellae algae // Proc. R. Soc. Lond. 1979. V. 204. P. 131−139.

145. Muscatine L. Productivity of zooxanthellae // Primary Productivity in the Sea. New York: Plenum Press. 1980. P. 381−402.

146. Muscatine L., McCloskey L.R., Marian R.E. Estimating the daily cantribution of carbon from zoxxanthellae to coral animal respiration // Limnol. Oceanogr. 1981. V. 26. P. 601 611.

147. Muscatine L, Falkowski P.G., Dubinsky Z. Carbon budjet in symbiotic assiciations // Endocytobiology II. Berlin, New York. 1983. P. 649−659.

148. Muscatine L, Falkowski P.G., Porter J.P., Dubinsky Z. Fate of photosynthetic carbon in light- and shade-adapted colonies of the symbiotic coral Stylophora pistillata // Proc. R. Soc. Lond. 1984. V. B222. P. 181−202/

149. Muscatine L., McCloskey L.R., Loya Y. A comparison of the growth rates of zooxanthellae and animal tissue in the Red Sea coral Stylophora pistillata // Proc. 5th Int. Coral Reef Congr. Anten-Museum-EDHE. Moorea, French Polynesia. 1985. V. 6. P. 119 123.

150. Muscatine L, Falkowski P.G., Dubinsky Z., Cook C.B., McCloskey L.R. The effect of external nutrient resources on the population dynamics of zooxanthellae in a reef coral // Proc.R. Soc. Lond. 1989a. V. 236. P. 311−324.

151. Muscatine L., Porter J. W., Kaplan I.R. Resource partitioning by reef corals as determined from stable isotope composition // Mar. Biol. 1989b. V. 100. P. 185−193.

152. Muscatine L. The role of symbiotic algae in carbon and energy flux in reef corals // Coral Reefs (ed. Z. Dubinsky). Amsterdam. Elsevier Science Publishers. 1990. P. 75−87.

153. Ogata T., Komada M. Peridinin-chlorophylla-proteins of toxic dinoflagallate // Toxic Phytoplankton bollms in the sea. Amsterdam: Elsevier Sci. Pub. 1993. P. 901−905. 237

154. Pages J. Torreton J.P. Sempere R. Dissolved organic carbon in coral reef lagoons, by high temperate catalytic oxidiration and UV specrometry // CR Acad. Sci. 1997. V. 324. P. 915−922.

155. Patton J.S., Abraham S., Bensen A.A. Lipogenesis in the intact coral Pociilopora capitata and its isolated zooxanthallae: evidence for a light driven carbon cycle between symbiont and host// Mar. Biol. 1977. V. 44. P. 235−247.

156. Patton J.S., Burris J.E. Lipid synthesis extrusion by freshly isolated zooxanthellae symbiotic algae//Mar. Biol. 1983. V. 75. N2/3. P. 131−136.

157. Perez S.F., Cook C.B., Brooks W.R. The role of symbiotic dinoflagellates in the temperature- induced bleaching response of the subtropical sea anemone Aiptasia pallida//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2001. V. 256. P. 1−14.

158. Podesta G.P., Glynn P.W. Sea surface temperature variability in Panama and Galapagos: Extreme temperatures causing coral bleaching // Journal of Geophysical Research-Oceans. 1997. V. 102. P. 15 749−15 759.

159. Porter J.M. Aututrophy, heterotrophy and resource partitioning in Caribbean reef-building corals//American Naturalist. 1976. V. 110. P. 731−742.

160. Porter J.W., Muscatine L., Dubinsky Z., Falkowski P.G. Primary production and photoadaptation in light-and shade-adapted colonies of the symbiotic coral, Stylophora pistillata // Proc. R. Soc. Lond. 1984. V. 222. P. 161−180.

161. Prezelin B.B. The role of peridinin-chlorophylla-protein in the photosynthetic light adaptation of the marine dinoflagellate Glenodinium // Planta. 1976. V. 136. P. 225−233.

162. Prezelin B.B., Haxo F.J. Purification and characterization of peridinin-clorophyiia-proteins from the marine dinoflagelltaes Glenodinium sp. And Gonyaulax polyendra // Planta. 1976. V. 128. P. 133−141.

163. Prezelin B.B., Ley A.C., Haxo F.T. Effect of growth irradiance on the photosynthetic action spectra of the marine dinoflagellate Glenodinium sp. // Planta. 1976. V. 130. P. 251 -256.

164. Propp M.V., Garber M.R., Ryabuscko V.I. Unstable processes in the metabolitic rate measurement in flow-through system // Mar. Biol. 1982. V. 67. P. 47−51.

165. Quinn N.J., Kojis B.L. Subsurface seawater temperature variation and the recovery of corals from the 1993 coral bleaching event in waters off St. Thomas, US Virgin Islands // Bull. Mar. Sci. 1999. V. 65. P. 201−214.

166. Rahav 0., Dubinsky Z., Achituv Y., Falkowski P.G. Ammonium metabolism in the zooxanthellae coral Stylophora pistillata // Proc. R. Soc. Lond. 1989. V. 236. P. 325 337.

167. Ravindran J., Raghukumar C., Raghukumar S. Disease and stress-induced mortality of corals in Indian reefs and observations on bleaching of corals in the Andamans // Current Science. 1999. V. 76. P. 233−237.

168. Reaser J.K., Pomerance R., Thomas P.O. Coral bleaching and global climate change: Scientific findings and policy recommendations // Conservation Biol. 2000. V. 14. P. 1500−1511.

169. Rees T.A.V. The green hydra symbiosis and ammonium. I. The role of the host in ammonium assimilation and its possible regulatory significance // Proc. R. Soc. Lond. 1989. V. 229. P. 299−314.

170. Rees T.A.V., Ellard F.M. Nitrogen consentration and the green hydra symbiosis // Proc R. Soc. Lond. 1989. V. 236. P. 203−212.

171. Rees T.A.V. Algal invertebrate symbioses and nitrogen- recycling or concervation? // Endocytobiology IV. Paris: INRA. 1990. P. 315−318.

172. Rees T.A.V. Are symbiotic algae nutrient dificient? // Proc. R. Soc. Lond. 1991. V. 243. P. 227−233. 239

173. ReimerA.A. Observation on the relationships between several species of tropical zoanthids (zoanthidae, coalenterata) and their zooxanthellae // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1971. Vr 7. P. 207−214.

174. Reynolds E.S. The use of lead nitrate at high PH as an electron opaque strain in electron microscopy//J. Cell Biol. 1963. V. 17. P. 208−212.

175. Rowan R., A. Powers. Molerular genetic identification of symbiotic dinoflagellates (zooxanthellae) // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1991. Vol. 71. P. 65−73.

176. Rowan R., Knowlton N. Interspecific diversity and ecological zonation in coral algal symbiosis // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1995. V. 92. P. 2850−2853.

177. Rowan R., Knowlton N., Baker A., Jara J. Landscape ecology of algal symbionts creates variation in episodes of coral bleaching // Nature. 1997. V. 388. P. 265−269.

178. Rowan R. Diversity and ecology of zooxanthellae on coral reefs // J. Phycoi. 1998. V. 34. P. 407−417.

179. Saundler B.K., Muller-Parker G. The effect of temperature and light on two algal populations in the temperate sea anemone Anthopleura elegantissima // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1997. V. 211. P. 213−224.

180. Schlichter D. Epidermal nutrition of the aleyonarian Heteroxenia fuseencens (Ehrb): absorption of dissolved organic material and lost endogenous photosynthates // Oecologia. 1982. V. 53. P. 40−49.

181. Schmidt-Nielsen K. Scaling in biology: the consequences of size // J. Exp. Zooi. 1974. V. 194. P. 279−307. 240

182. Schoenberg D.A., Trench R.K. Specifity of symbioses between marine cnidarians and zooxanthella // Coelenterate ecology and behavior. New York: Plenum press. 1976. P. 423−432.

183. Schoenberg D.A., Trench R.K. Genetic variation in Symbiodinium microadriaticum Fredental and specificity in its symbiosis with marine invertebrates. III. Specificity and infectivity of S. microadriaticum // Proc. R. Soc. Lond. 1980b. V. 207. P. 445−460.

184. Sharshar N., Cohen Y., Loya Y., Sar N. Nitrogen fixation (acetylene reduction) in stony corals: evidence for coral-bacteria interactions // Mar. Eco. Prog. Ser. 1994a. V. 111. P. 259−264.

185. Shashar N., Feldstein T., Cohen Y., Loya Y. Nitrogen fixation (acetylene reduction) on a coral reef //Coral Reefs. 1994b. V. 13. P. 171−174.

186. Shick J.M. Diffusion limitation and hypoxic enhancement of oxygen consumption in zooxanthellae sea anemones, zoanthids and corals // Biol. Bull. Woods Hole Mass. 1990. V. 179. P. 148−158.

187. Shick J.M., Lesser MP., Dunlap W.C., Stochaj W.R., Chalker B.E., Wu Won J. Depth-dependent responses to solar ultraviolet radiation and oxidative stress in the zooxanthellae coral Acropora microphthalma // Mar. Biol. 1995. V. 122. P. 41−51.

188. Singh B. Climate-related global changes in the southern Caribbean: Trinidad and Tobago // Global and Planetary Change. 1997. V. 15. P. 93−111.

189. Smiliie R.M. Photosystem II in symbiotic algae //Aust. J. Plant. Physiol. 1976. V.3. P. 133 139.

190. Snidvongs A., Kinzie III R.A. Effect of nitrogen and phosphorus enrichment on in vivo symbiotic zooxanthellae of pocillopora damicornis // Mar. Biol. 1994. V. 118. P. 705 711.

191. Song P. S., Koka P., Prezelin B.B., Haxo F.T. Molecular topology of the photosynthetic light-harvesting pigment complex peridinin-chlorophylla-protein from marine dinoflagellate //Biochem. 1976. V. 15. P. 4422−4426.

192. Spencer J., Teleki K.A., Bradshaw C., Spalding M.D. Coral bleaching in the southern Seychelles during the 1997−1998 Indian Ocean warm event// Mar. Poll. Bull. 2000. V. 40. P. 569−586.

193. Stambler N., Dubinsky Z. Energy relationships between Anemonia sulcata and its endosymbiotic zooxanthellae II Symbiosis. 1987. V. 3. P. 233−248.

194. Stambler N., Popper N., Dubinsky Z., Stimson J. Effect of nutrient enrichment and water motion on the coral Pocillopora damicornis // Pac Sci. 1991. V. 45. P. 299−307.

195. Stambler N., Jokiel P.J., Dubinsky Z. Nutrient limitation in the symbiotic association between zooxanthellae and reef building corals: The experimental design // Pac. Sci. 1994a. V. 48. P. 219−223.

196. Stambler N., Cox E.F., Vago R. Effect of ammonium enrichment on respiration, zooxanthellae density and pigment concentration in two species of Hawaii corals // Pac. Sci. 1994b. V. 48. N 3. P. 284−290.

197. Steele R.D. Light intensity as a factor in the regulation of the density of symbiotic zooxanthellae in Aiptasia tagetes (Coelenterata, Anthozoa) // J. Zoo. Lond. 1976. V. 179. P. 387−405.

198. Steele R.D., Goreau N.I. The breakdown of symbiotic zooxanthellae in the sea anemone Phyllactis (=Oulactis) flosculifera (Actiniaria) // J. Zool. Lond. 1977. V. 181. P. 421 437. 242

199. Steeman Nielsen E., Jorgensen E.G. The adaptation of plankton algae. I. General part // Physiol. Plant. 1968. V. 21. P. 401−413.

200. Steen R.G., Muscatine L. Low temperature evokes rapid exocytosis of symbiotic algae by a sea anemone // Biol. Bull. 1987. V. 172. P. 246−263.

201. Stimson J.S. The rate and diel pattern of release of zooxanthellae by undisturned coloniesof Pocillopora damicornis of two levels of dissolved nitrogen // Proc. 6th Int. Coral Reef Symp. Abstracts. 1988. P. 96.

202. Stimson J., Kinzie III R.A. Temporal pattern and rate of release of zooxanthellae from the reef coral Pocillopora damicornis (Linnaeus) under nitrogen-enrichment and control conditions//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1991. V. 153. P. 63−74.

203. Summons R.E., Boag T.S., Osmand C.B. The effect of ammonium on photosynthesis and pathway of ammonium assimilation in Gymnodinium microadriaticam in vitro and in symbiosis with tridacnid clams and corals // Proc. R. Soc. Lond. 1986. B. 227. P. 147−159.

204. Sutton D.C., Horgh-Guldberg O. Host-zooxanthllae interactions in four temperate marine invertebrate symbioses: assessment of effect of host extracts on symbionts // Biol. Bull. 1990. V. 78. P. 175−186.

205. Suzuki V., Nakashima N., Yoshida K, Casareta B., Toki M., Hiraga T., Okiboyashi T., Yamada K. The importabt role of organic matter cycling for the biological fixation of C02 in coral reefs // Energy Convers Manage. 1995. V. 36. P. 737−740.

206. Suzuki A., Kawahata H., Tanimoto Y., Tsukamoto H., Gupta L.P., Yukino I. Skeletal isotopic record of a Porites coral during the 1998 mass bleaching event // Geochem. J. 2000. V. 34. P. 321−329.

207. Szmant-Froelich A., Pilson M.E.Q. Effect of feeding frequency and symbiosis with zooxanthellae on nitrogen metabolism and respiration of the coral Astrangia danae // Mar. Biol. 1984. V. 81. P. 153−162. 243

208. Szmant AM., Ferrer L.M., Fitzgerald L.M. Nitrogen excretion and 0: N rations in reef corals: evidence for conservation of nitrogen//Mar. Biol. 1990. V. 104. P. 119−127.

209. Szmant A.M., Gassman N.J. The effects of prolonged «bleaching» in the tissue biomass and reproduction of the reef coral Montastrea annularis // Coral Reefs. 1990. V. 8. P. 217 224.

210. Thinh L.V. Photo-adaptation in two species of Acropora grown under controlled conditions // Photosynthetica. 1991. V. 25. P. 365−671.

211. Titlyanov E.A., Shaposhnikova M.G., Zvalinsky V.I. Photosynthesis and adaptation of corals to irradiance. I. Content and native state of photosynthetic pigments in symbiotic microalgae // Photosynthetica. 1980. V. 14. P. 413−421.

212. Titlyanov E.A. Light adaptation and production characteristics of branches differing by age and illumination of hermatypic coral Pocillopora verrucosa // Symbiosis. 1991 a. V 25. P. 365−371.

213. Titlyanov E.A. The stable lavel of coral primary production in wide range of light // Hydrobiol. 19 916. V. 216/217. P. 383−387.

214. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Leletkin V.A., Tsugahara J., van Woesik R., Yamazato K. Degradation of zooxanthellae and regulation of their density in hermatypic corals // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1996. V. 139. P. 167−178.

215. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Loya Y., Yamazato K. Degradation and prolifiraiion of zooxanthellae in planulae of the hermatypic coral Stylophora pistillata // Mar. Biol. 1998. V. 130. P. 471−477. 244

216. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Tsukahara J., Van Woesik R., Yamazato K. Experimental increasing of zooxanthellae density in coral Stylophora pistillata elucidate adaptive mechanisms of zooxanthellae regulation // Symbiosis. 1999. V. 26. P. 347−362.

217. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Leletkin V.A., Tsugahara J., van Woesik R., YamazatoK. Zooxanthellae population density and physiological state of coral Stylophora pistillata during starvation and osmotic shock// Symbiosis. 2000. V. 28. P. 303−322.

218. Titlyanov E.A., Leletkin, Dubinsky Z. Autotrophy and predation in the hermatypic coral Stylophora pistillata in different light habitats // Symbiosis. 2000. V. 29. P. 263−281.

219. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Yamazato K., R. van Woesik. Photo-acclimation of the hermatypic coral Stylophora pistillata while subjected to either starvation or food provisioning // L. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2001a. V. 257. P. 163−181.

220. Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Yamazato K. Formation, growth and photo-acclimation of colonies of the hermatypic coral Galaxea fascicularis under different light conditions // Symbiosis. 2001b. V. 30. P. 257−274.

221. Toren A., Landau L., Kushmaro A., Loya Y., Rosenberg E. Effect of temperature on adhesion of Vibrio strain AK-1 to Oculina patagonica and on coral bleaching // Applied and Environmental Microbiology. 1998. V. 64. P. 1379−1384.

222. Trench R.K. The physiology and biochemistry of zooxanthellae symbiotic with marine coelenterates. I. Liberation of fixed 14C by zooxanthellae in vitro // Proc. R. Soc. Lond. 1971a. V. B177. P. 237−250.

223. Wiss Meeresuntrs. 1974. V. 6. P. 174−216. Trench R.K. Dinoflagellaes in non-parasitic symbiosis // The biology of dinoflagallaes (Taylor

224. Biol. 1986. V. 90. P. 395−402. Verde E.A., McCloskey L.R. Photosynthesis and respiration of two species of algal symbionts in the anemone Anthopleura elegantisima // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 19S6a. V. 195. P. 187−202.

225. Verde E.A., McCloskey L.R. Carbon budjet studies of symbiotic chidarian anemones -Evidence in support of some assumption // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1996b. V. 195. P. 161−171.

226. Veron J.E.N. Corals in space and time. Austr. Inst. Of Mar. Sci. Cape Ferguson. Townsvill:

227. Warner M.E., Fitt W.K., Schmidt G.W. Damage to photosystem II in symbiotic dinoflagellates: A determinant of coral bleaching // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 8007−8012.

228. Wethey D.A. Porter J. W. Habitat related patterns of productivity of the foliaceons reef coral Pavona practorta Dona // Coecenterate ecology and behaviour. New York: Plenum Press. 1976. P. 59−65.

229. Wilkenson F.P., Muller-Parker G., Muscatine L. Temporal patterns of cell division in natural population of endosymbiotic algae //Limnol. Oceanogr. 1983. V. 28. P. 1009−1014.

230. Wilkenson F.P., Kobayashi D., Muscatine L. Mitotic index and size of symbiotic algae in Caribbean reef corals // Coral Reefs. 1988. V. 7. P. 29−36.

231. Wilkenson C., Linden O., CeasarH., Hodgson G., Rubens J., Strong A. E Ecological and socioeconomic impacts of 1998 coral mortality in the Indian Ocean: An ENSO impact and warning of future change? //Ambio. 1999. V. 28. P. 188−196.

232. Yonge C.M. Studies on the physiology of corals. I. Feeding mechanisms and food // Sci. Rep. Gt. Barrier Reef Exped. 1930. V. ½. 13−37.

233. Yonge C.M. Studies on the physiology of corals. III. Assimilation and excretion // Sci. Rep. Gt. Barrier Reef Exped. 1931. V. 1. P. 11−91.

234. Zvalinsky V.I., Leletkin V.A., Titlyanov E.A., Shaposhnikova M.G. Photosynthesis and adaptation of corals to irradiance. II. Oxygen exchange // Photosynthetica. 1980. V. 14. P. 422−430. 2481. Благодарности.

Заполнить форму текущей работой